Dopo avere giocato al college all'Università Purdue, Drake fu la prima scelta del storia della franchigia dei Cleveland Rams, che lo chiamarono come decimo assoluto nel Draft NFL 1937.[2] Con essi disputò tutte le cinque stagioni della carriera professionistica, venendo convocato tre volte consecutive per l'All-Star Game della NFL e venendo inserito nel First-team All-Pro nel 1940. Complessivamente corse 1.700 yard e segnò 24 touchdown su corsa e 3 su ricezione. Per due volte guidò la NFL in touchdown su corsa, nel 1939 e nel 1940.
^(EN) Biography of Johnny Drake, su footballresearch.com, Professional Football Researchers Association. URL consultato il 7 agosto 2018 (archiviato dall'url originale il 29 settembre 2007).
^(EN) Pro Football Draft History: 1937, Pro Football Hall of Fame. URL consultato il 24 luglio 2013 (archiviato dall'url originale il 21 ottobre 2012).