De eerste twee seizoenen van de nieuwe club in de Oberliga Bayern waren erg succesvol met een 2de en een 1ste plaats. In het seizoen 2006/07 speelde de club voor de eerste keer in de Regionalliga Süd. Het seizoen erop werd de club tweede in deze divisie en kon zo promotie naar de 2. Bundesliga afdwingen. In het seizoen 2008-2009 eindigde Ingolstadt op de 17de plaats en degradeerde zo naar de 3. Liga. Het seizoen erop wist de club via play-off-wedstrijden tegen Hansa Rostock weer terug te keren in de 2. Bundesliga. De club eindigde drie seizoenen op rij in de middenmoot.
FC Ingolstadt behaalde op zondag 17 mei 2015 voor het eerst in de geschiedenis promotie naar de Bundesliga. De club onder leiding van trainer-coach Ralph Hasenhüttl won die dag met 2-1 van RB Leipzig. Ze verzekerde zich daarmee van het kampioenschap in de 2. Bundesliga en daarmee directe promotie. Ingolstadt verzekerde zich in het eerste jaar in de Bundesliga vervolgens van behoud met een elfde plaats op de ranglijst.
In het seizoen 2016/17 viel het doek echter voor Ingolstadt. Een 1-1 gelijkspel op de voorlaatste speeldag uit bij SC Freiburg was niet genoeg om directe degradatie af te wenden voor de ploeg die onder leiding stond van trainer-coach Maik Walpurgis. Ingolstadt was na Darmstadt de tweede degradant. Twee jaar later degradeerde de ploeg zelfs naar de 3. Liga. In 2020 leken de Schanzers weer terug te keren in de 2. Bundesliga. In de "Relegation" stond Ingolstadt tot de 8e minuut van de extra tijd met 3-0 voor tegen 1. FC Nürnberg, wat genoeg was om de 0-2 nederlaag in Nürnberg weg te poetsen. In de "dying seconds" scoorde Nürnberg echter toch nog de belangrijke uitgoal.
Peter Jackwerth
Ivica Grlic
.svg){kind=small}
· 
· 
·
37 Testroet ·
38 Zeitler ·
41 Simoni ·
43 Keidel ·
46 Dehler ·
Coach: Wittmann
.svg){kind=small}